La difesa chimica contro i predatori è ampiamente diffusa negli ecosistemi naturali, compresi quelli marini. Questa strategia difensiva è basata sulla produzione e l’accumulo di sostanze tossiche che funzionano da deterrente per i predatori. La struttura molecolare di queste tossine ricorda molto da vicino quelle prodotte per biosintesi microbica. In virtù di questa somiglianza, fu ipotizzato che queste molecole fossero prodotte dai batteri in simbiosi con organismi ospite. Successivamente molte molecole tossiche sono state associate a specifici batteri simbionti. La difesa chimica è fenomeno molto comune negli organismi marini. Tuttavia, è molto raro descrivere casi in cui le molecole biologicamente attive finiscono per recare vantaggio non solo al produttore primario, ma a una più ampia rete di partner in un sistema di simbiosi multipla. È questo il caso della lumaca di mare Elysia rufucens, delle alghe marine del genere Bryopsis e di una nuova specie di batteri simbionti identificati come “Candidatus endobryopsis kahalalidefaciens”.

In uno studio pubblicato su Science, un gruppo di scienziati della Princeton University ha descritto un’interessante relazione simbiotica a tre partecipanti. Partendo dall’obiettivo di capire come le alghe si difendono da eventuali predatori hanno identificato numerose tossine che appartengono ad una famiglia nota con il nome di kahalalides, una gamma di lipoproteine tra le quali spicca la kahalalides F (KF). KF è una potente citotossina che da molto tempo ha attirato l’attenzione dei farmacologi per le sue potenziali proprietà antitumorali. La struttura molecolare delle tossine kahalalides sembra essere quella tipica della sintesi microbica: sono molecole ottenute per ibridazione tra acidi grassi e un mix di aminoacidi non proteinogenici (aminoacidi non appartenenti al gruppo dei venti aminoacidi standard precursori delle proteine). Questo fatto ha spinto gli scienziati a verificare la presenza di microrganismi in simbiosi con Bryopsis sp., come responsabili della produzione di tossine.

Utilizzando tecniche di analisi metagenomica i ricercatori hanno scoperto un nuovo batterio battezzato con il nome di “Candidatus endobryopsis kahalalidefaciens”. Combinando poi la microscopia a fluorescenza con tecniche di genomica comparativa, hanno dimostrato che “Candidatus endobryopsis. kahalalidefaciens” è un batterio simbionte intracellulare obbligato, incapace di vivere indipendentemente all’esterno delle alghe. In aggiunta a questo aspetto, gli scienziati hanno scoperto che il metabolismo batterico è quasi interamente dedicato alla produzione di nove diverse tossine, le kahalalides, che rendono le alghe del genere Bryopsis immuni agli attacchi dei predatori tranne uno: la lumaca di mare E. rufucens. Questo mollusco, appartenente alla famiglia delle Plakobranchidae, è un vorace consumatore delle alghe e riesce ad accumulare le tossine in concentrazioni molto elevate, digerendo direttamente i batteri contenuti nelle alghe. Inoltre, E. rufucens riesce a mantenere intatti all’interno del proprio apparato digerente, i cloroplasti provenienti dalla digestione delle alghe, fenomeno conosciuto con il nome di cleptoplastia (Pikaia ne ha parlato qui), guadagnandosi il soprannome di “Lumaca a energia solare” (Pikaia ne ha parlato qui). 

Lo studio ha così portato alla luce un fenomeno che gli scienziati hanno definito “simbiosi tripartita basata sulla difesa chimica”, in cui il batterio produce una libreria di molecole difensive che proteggono le alghe dalla predazione. Le stesse molecole sono poi acquisite e utilizzate da un mollusco predatore per la propria difesa. Vivendo all’interno delle alghe, il batterio funziona come una fabbrica microbica per la biosintesi di molecole difensive a partire da substrati semplici derivati dall’ospite. Questo fenomeno rappresenta una relazione unica tra questi tre organismi. Le implicazioni che ne derivano sono importanti per la comprensione di come batteri, piante e animali instaurano rapporti di dipendenza formando reti a più partner da cui trarre vantaggio.


Riferimenti
Mohamed S. Donia et al. A microbial factory for defensive kahalalides in a tripartite marine symbiosis. Science 14 Jun 2019: Vol. 364, Issue 6445, eaaw6732 DOI: 10.1126/science.aaw6732

Immagine: Philippe Bourjon [CC BY-SA 3.0], via Wikimedia Commons